استفان اوکانر در کرویدونِ لندن به دنیا آمد. او که پیش از آن در کریستال پالاس حضور داشت، در سال ۲۰۱۱۰ به آکادمی آرسنال پیوست و در تابستان ۲۰۱۳ فرم‌های بورسیه را با این باشگاه امضا کرد. پس از نمایش‌های چشمگیر برای تیم زیر ۲۱ سال آرسنال و تیم زیر ۱۹ سال در لیگ جوانان یوفا، او در ۱۰ اکتبر ۲۰۱۴ نخستین قرارداد حرفه‌ای خود را با این باشگاه به امضا رساند. در ۹ دسامبر ۲۰۱۴، اوکانر نخستین بازی خود برای آرسنال را در جریان پیروزی ۴-۱ خارج از خانه مقابل گالاتاسرای در لیگ قهرمانان اروپا انجام داد و در ۱۳ دقیقه پایانی جایگزین متیو دبوشی شد تا آرسنال کار خود را در رتبه دوم گروه به پایان برساند.
اوکانر در ادامه دو دوره قرضی را در باشگاه‌های یورک سیتی و ماستریخت هلند گذراند و در پایان فصل ۲۰۱۶/۱۷ توسط آرسنال بازیکن آزاد اعلام شد.